Avant d'être une adresse parisienne, la rue d'Auteuil était la colonne vertébrale d'un village — l'ancien Auteuil, bourgade distincte de la capitale jusqu'à son annexion en 1860. L'artère en garde la mémoire dans sa largeur généreuse (vingt mètres) et dans son tracé légèrement sinueux, hérité d'un chemin de campagne qui courait jadis sous le nom de route Départementale n° 30. C'est l'arrêté préfectoral du 20 juillet 1868 qui lui donne officiellement son nom actuel, sobrement tiré du village qu'elle traversait de part en part.
Au XVIIe siècle, Auteuil attire les esprits curieux qui fuient le bruit de Paris. Molière y fréquente une auberge du n° 40 et possède, dit-on, une maison de campagne vers le n° 2 ; Jean Racine séjourne au n° 11 bis en 1668 et y rédige Les Plaideurs. Boileau et La Fontaine comptent parmi les habitués du coin. Un siècle plus tard, la rue devient un salon à ciel ouvert : au n° 59, Mme Helvétius tient de 1772 à 1800 l'un des cercles d'esprit les plus courus de l'Europe des Lumières, où gravitent Condorcet, Cabanis, Turgot et bien d'autres. Aux n° 43–47, le salon des demoiselles de Verrières — dont la grand-mère de George Sand — accueille philosophes et musiciens depuis 1748, et John Adams, futur président américain, y réside quelques mois en 1784–1785. En 1792, Condorcet se réfugie discrètement rue d'Auteuil, chez une certaine Mme Pignon, après la tourmente d'août.
Le 10 janvier 1870, c'est ici que se noue l'un des scandales du Second Empire finissant. Le journaliste Victor Noir se présente au n° 59 pour remettre à Pierre Bonaparte — cousin de Napoléon III — une lettre de défi en duel de la part du journaliste Paschal Grousset. Pierre Bonaparte tire sur Noir à bout portant. Blessé à mort, le jeune homme est transporté à la pharmacie du n° 42, puis au n° 27, où il rend l'âme. L'acquittement de Pierre Bonaparte soulève Paris ; l'hôtel particulier du n° 59 sera incendié par représailles pendant la Commune. Un peu plus loin, au n° 78, la gare de la Petite Ceinture est détruite lors du siège de 1870–1871 — remplacée bien plus tard par la bouche de métro Art nouveau qu'Hector Guimard dessine pour la ligne qui s'ouvre en 1913.