Son nom l'ancre dans un passé très antérieur à son tracé : les abbesses de Montmartre, dont le couvent fut fondé en 1155 par Louis le Gros sur la butte. Longtemps cantonnée à un usage local sous les noms de rue de l'Abbaye puis rue de la Cure, la voie ne prend sa forme définitive et sa dénomination actuelle que par arrêté du 26 février 1867, dans le vaste mouvement de réorganisation haussmannien qui absorbe Montmartre dans Paris. Ses 418 mètres relient la rue des Martyrs à la rue Lepic, traversant deux quartiers — Clignancourt et les Grandes-Carrières — et longeant ce qui fut longtemps le cœur administratif et paroissial de la butte.
La rue porte en elle plusieurs strates de la vie montmartroise. Au n° 21, la demeure qu'habita la cantatrice Maria Malibran devient résidence des maires de Montmartre ; ses boiseries d'origine en témoignent encore. Au n° 26, Honoré Daumier s'installe en 1863, contraint par les finances à quitter son quai d'Anjou. Au n° 14, qui abritait la mairie du 18e arrondissement, l'histoire s'emballe en mars 1871 : Simon Dereure y réveille Georges Clemenceau au matin du 18 mars, quand la garde nationale reprend ses canons à Montmartre ; quelques jours plus tard, le 23 mars, Clemenceau est lui-même arrêté par le Comité de vigilance et expulsé de sa mairie. Entretemps, il a dissimulé des gendarmes dans les caves pour les soustraire à la foule des Fédérés. Au n° 31 bis, la Semaine sanglante laisse une trace sanglante : des combattants — soldats accusés de désertion, étrangers ralliés à la Commune — y sont massacrés.
La rue des Abbesses est aussi une adresse d'artistes. Paul Verlaine se marie au n° 14 en août 1870 ; Georges Seurat meurt au n° 39 le 29 mars 1891, à trente et un ans. Le chansonnier Jean Baptiste Clément, auteur du Temps des cerises, réside au n° 45. Cafés et restaurants jalonnent le parcours : peintres cubistes au n° 28, Kees van Dongen au n° 59, artistes et politiques au n° 20. Et au n° 19 se dresse l'église Saint-Jean-de-Montmartre, première église de Paris en ciment armé, œuvre d'Anatole de Baudot avec les céramiques d'Alexandre Bigot, inaugurée en 1904 — un manifeste de modernité structurelle au pied de la butte.